Human brain pulsations during sleep
Helakari, Heta (2024-05-31)
© University of Oulu, 2024. This publication is copyrighted. You may download, display and print it for your own personal use. Commercial use is prohibited. © Oulun yliopisto, 2024. Julkaisu on tekijänoikeussäännösten alainen. Teosta voi lukea ja tulostaa henkilökohtaista käyttöä varten. Käyttö kaupallisiin tarkoituksiin on kielletty.
https://rightsstatements.org/vocab/InC/1.0/
https://urn.fi/URN:NBN:fi:oulu-202405133332
Kuvaus
Tiivistelmä
The glymphatic system flushes metabolic waste products from the brain within the cerebrospinal fluid (CSF) flow, and the clearance accelerates during sleep. Previous literature has shown that especially cardiovascular brain pulsations drive glymphatic clearance. However, vasomotor and respiratory pulsations seem to also have a role as drivers. In this doctoral dissertation, we measured all three pulsations during sleep and awake in healthy subjects.
We scanned two subject groups. The first group (n=25, 28.0 ± 5.9 years, 11 W) was scanned awake in the afternoon, and during sleep in the morning at 6 AM after sleep deprivation. The second group (n=10, 28.4 ± 5.7 years, 7 W) was also scanned awake in the afternoon, and during sleep in the evening at 10 PM. We used fast functional magnetic resonance imaging (fMRI) called magnetic resonance encephalography (MREG), in synchrony with direct-current electroencephalography (DC-EEG), respiration and oxygen saturation. Depending on what was being studied, different measures were used alongside the MREG analysis. Spectral entropy was calculated to measure stability or regularity of the pulsations, a power spectrum for the strength, and optical flow for the speed and direction of the pulsations. The results were compared to changes in the slow delta (0.2-4 Hz) EEG power.
We found that vasomotor and respiratory brain pulsations changed towards a more stable pattern, and all three pulsations enhanced during sleep. Changes occurred together with the increase of slow delta EEG power. Deeper N2 sleep affected pulsations in larger brain regions, balanced the respiratory pulsations in the whole brain and promoted CSF pulsation. After sleep deprivation, vasomotor pulsations were stronger than without sleep deprivation. Vasomotor and respiratory pulsations were faster during sleep than awake, and these changes occurred in overlapping brain regions with increased pulsation power and EEG slow delta power.
Fast fMRI can non-invasively measure glymphatic clearance functions in humans. Our research supports previous studies in mice, suggesting that brain clearance increases during sleep. This research provides novel information about brain physiology, and this information can be further utilized in diagnosis and prevention of brain diseases.
Glymfaattinen järjestelmä huuhtelee kuona-aineita pois aivoista aivoselkäydinnesteen virtauksen avulla, ja kiihdyttää toimintaansa nukkumisen aikana. Tutkimukset ovat osoittaneet, että etenkin kardiovaskulaariset pulsaatiot ajaisivat kuona-aineiden puhdistumista. On myös ehdotettu, että vasomotorisilla ja hengityspulsaatioilla olisi osuutta. Tässä väitöskirjassa mittasimme näiden kolmen aivopulsaatioiden muutoksia nukkuessa ja valveilla terveillä tutkittavilla.
Tässä työssä kuvattiin kaksi uniryhmää; ensimmäinen hereillä iltapäivällä ja aamulla klo 6 valvotun yön jälkeen (n=25, 28.0 ± 5.9 vuotta, 11 naista). Toinen ryhmä (n=10, 28.4 ± 5.7 vuotta, 7 naista) kuvattiin iltapäivällä hereillä kuten ensimmäinenkin ryhmä ja illalla normaaliin nukkumaanmenoaikaan n. klo 22. Menetelminä käytettiin nopeaa toiminnallista magneettikuvausta (TMK) nimeltään magneetti-resonanssi-enkefalografia (MREG) yhdessä elektroenkefalografian (direct current DC-EEG), hengitys- ja happisaturaatiomittareiden kanssa. Tutkimuksesta riippuen, eri mittareita käytettiin MREG analyysin rinnalla. Spektraalientropialla tutkittiin pulsaatioiden säännöllisyyttä ja vakautta, tehotiheysspektrillä voimakkuutta ja optisella virtauksella nopeutta ja suuntaa. Hitaan delta-aktiivisuuden (0.2-4 Hz) muutoksia verrattiin aivopulsaatioihin.
Aivojen vasomotoriset ja hengityspulsaatiot muuttuivat vakaammiksi ja kaikki kolme pulsaatiota vahvistuivat nukkuessa. Muutokset tapahtuivat yhdessä EEG:n hitaan delta-aktiivisuuden kasvun kanssa. Syvempi N2 uni vaikutti kaikkiin pulsaatioihin laajemmilla aivoalueilla, tasapainotti hengityspulsaatioita koko aivoissa sekä voimisti aivoselkäydinnesteen pulsaatiota. Valvotun yön jälkeen vasomotoriset pulsaatiot olivat voimakkaampia kuin ilman valvomista. Vasomotoriset ja hengityspulsaatiot myös nopeutuivat, ja pulsaatioiden voimakkuus sekä EEG:n hitaat delta aallot kasvoivat samoilla aivoalueilla.
Nopealla TMK:lla voidaan kajoamattomasti tutkia glymfaattista järjestelmää ihmisillä. Tulokset viittaavat aivojen puhdistumisen kasvuun nukkuessa, kuten aiemmat hiirityöt. Työ antaa uutta tietoa aivojen fysiologiasta, ja sitä voidaan tulevaisuudessa hyödyntää aivosairauksien diagnostiikassa ja ennaltaehkäisyssä.
Original papers
-
Helakari, H., Korhonen, V., Holst, S. C., Piispala, J., Kallio, M., Väyrynen, T., Huotari, N., Raitamaa, L., Tuunanen, J., Kananen, J., Järvelä, M., Tuovinen, T., Raatikainen, V., Borchardt, V., Kinnunen, H., Nedergaard, M., & Kiviniemi, V. (2022). Human NREM sleep promotes brain-wide vasomotor and respiratory pulsations. The Journal of Neuroscience, 42(12), 2503–2515. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0934-21.2022 https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0934-21.2022
-
Helakari, H., Järvelä, M., Väyrynen, T., Tuunanen, J., Piispala, J., Kallio, M., Ebrahimi, S. M., Poltojainen, V., Kananen, J., Elabasy, A., Huotari, N., Raitamaa, L., Tuovinen, T., Korhonen, V., Nedergaard, M., & Kiviniemi, V. (2023). Effect of sleep deprivation and NREM sleep stage on physiological brain pulsations. Frontiers in Neuroscience, 17, 1275184. https://doi.org/10.3389/fnins.2023.1275184 https://doi.org/10.3389/fnins.2023.1275184
-
Elabasy, A., Helakari, H., Väyrynen, T., Rajna, Z., Isokoski, V., Kaakinen, M., Kallio, M., Hennig, J., Korhonen, V., Nedergaard, M., & Kiviniemi, V. (2024). Sleep increases propagation speed of respiratory and vasomotor brain pulsations. Manuscript in preparation.
Osajulkaisut
-
Helakari, H., Korhonen, V., Holst, S. C., Piispala, J., Kallio, M., Väyrynen, T., Huotari, N., Raitamaa, L., Tuunanen, J., Kananen, J., Järvelä, M., Tuovinen, T., Raatikainen, V., Borchardt, V., Kinnunen, H., Nedergaard, M., & Kiviniemi, V. (2022). Human NREM sleep promotes brain-wide vasomotor and respiratory pulsations. The Journal of Neuroscience, 42(12), 2503–2515. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0934-21.2022 https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0934-21.2022
-
Helakari, H., Järvelä, M., Väyrynen, T., Tuunanen, J., Piispala, J., Kallio, M., Ebrahimi, S. M., Poltojainen, V., Kananen, J., Elabasy, A., Huotari, N., Raitamaa, L., Tuovinen, T., Korhonen, V., Nedergaard, M., & Kiviniemi, V. (2023). Effect of sleep deprivation and NREM sleep stage on physiological brain pulsations. Frontiers in Neuroscience, 17, 1275184. https://doi.org/10.3389/fnins.2023.1275184 https://doi.org/10.3389/fnins.2023.1275184
-
Elabasy, A., Helakari, H., Väyrynen, T., Rajna, Z., Isokoski, V., Kaakinen, M., Kallio, M., Hennig, J., Korhonen, V., Nedergaard, M., & Kiviniemi, V. (2024). Sleep increases propagation speed of respiratory and vasomotor brain pulsations. Manuscript in preparation.
Kokoelmat
- Avoin saatavuus [37744]